弥陀寺创建布蕃王系割据纳木池新都的时期。最早是由来自南宗宗寺普云寺的一批僧侣修建的。当时还只是一个小佛寺，占地面积也不大。基本上和中原地区遍布乡间的土地庙差不多。作为最早进入邪陀高原的一批佛寺，即便是在巴郎达毁佛运动中，弥陀寺的香火也从来没有断过。

蔺宜公主出塞时从洛都北宗宗寺灵慧寺带来了一尊佛祖十二岁等身像，公主在纳木池周围寻访了不少的寺庙，最终选择了弥陀寺作为供奉这尊佛像的寺庙。如今这座佛像就被供奉在弥陀寺的主神殿。其后弥陀寺就成了来自北宗的僧人修行落脚之地，在其后的历史演变之中，弥陀寺成了弥宗之中最大派系“弥陀寺本宗派”的宗寺。同时也是“龙树仁波朱古菩萨”的驻锡地。这个由仁波创立的活佛尊位在民间被尊称为“龙树活佛”。